The honeybee (Apis mellifera) developmental state shapes the genetic composition of the deformed wing virus-A quasispecies during serial transmission

Abstract

The main biological threat to the western honeybee (Apis mellifera) is the parasitic mite Varroa destructor, largely because it vectors lethal epidemics of honeybee viruses that, in the absence of this mite, are relatively innocuous. The severe pathology is a direct consequence of excessive virus titres caused by this novel transmission route. However, little is known about how the virus adapts genetically during transmission and whether this infuences the pathology. Here, we show that upon injection into honeybee pupae, the deformed wing virus type-A (DWV-A) quasispecies undergoes a rapid, extensive expansion of its sequence space, followed by strong negative selection towards a uniform, common shape by the time the pupae have completed their development, with no diference between symptomatic and asymptomatic adults in either DWV titre or genetic composition. This suggests that the physiological and molecular environment during pupal development has a strong, conservative infuence on shaping the DWV-A quasispecies in emerging adults. There was furthermore no evidence of any progressive adaptation of the DWV-A quasispecies to serial intra-abdominal injection, simulating mite transmission, despite the generation of ample variation immediately following each transmission, suggesting that the virus either had already adapted to transmission by injection, or was unafected by it.

La principal amenaza biológica para la abeja melífera occidental (Apis mellifera) es el ácaro parásito Varroa destructor, en gran parte porque vectoriza epidemias letales de virus de la abeja melífera que, en ausencia de este ácaro, son relativamente inocuos. La grave patología es consecuencia directa de los títulos excesivos de virus causados por esta novedosa vía de transmisión. Sin embargo, poco se sabe sobre cómo se adapta genéticamente el virus durante la transmisión y si esto influye en la patología. Aquí mostramos que, tras la inyección en pupas de abejas melíferas, la cuasiespecie del virus de las alas deformadas de tipo A (DWV-A) experimenta una expansión rápida y extensa de su espacio de secuencias, seguida de una fuerte selección negativa hacia una forma uniforme y común para cuando las pupas han completado su desarrollo, sin que haya diferencias entre adultos sintomáticos y asintomáticos ni en el título del DWV ni en su composición genética. Esto sugiere que el entorno fisiológico y molecular durante el desarrollo de las pupas tiene una fuerte influencia conservadora en la formación de la cuasiespecie DWV-A en los adultos emergentes. Además, no se observó ninguna adaptación progresiva de la cuasiespecie DWV-A a la inyección intraabdominal en serie, simulando la transmisión por ácaros, a pesar de la generación de una amplia variación inmediatamente después de cada transmisión, lo que sugiere que el virus o bien ya se había adaptado a la transmisión por inyección, o bien no estaba afectado por ella.