Whole genome SNP-associated signatures of local adaptation in honeybees of the Iberian Peninsula

Abstract

The availability of powerful high-throughput genomic tools, combined with genome scans, has helped identifying genes and genetic changes responsible for environmental adaptation in many organisms, including the honeybee. Here, we resequenced 87 whole genomes of the honeybee native to Iberia and used conceptually different selection methods (Samβada, LFMM, PCAdapt, iHs) together with in sillico protein modelling to search for selection footprints along environmental gradients. We found 670 outlier SNPs, most of which associated with precipitation, longitude and latitude. Over 88.7% SNPs laid outside exons and there was a significant enrichment in regions adjacent to exons and UTRs. Enrichment was also detected in exonic regions. Furthermore, in silico protein modelling suggests that several non-synonymous SNPs are likely direct targets of selection, as they lead to amino acid replacements in functionally important sites of proteins. We identified genomic signatures of local adaptation in 140 genes, many of which are putatively implicated in fitness-related functions such as reproduction, immunity, olfaction, lipid biosynthesis and circadian clock. Our genome scan suggests that local adaptation in the Iberian honeybee involves variations in regions that might alter patterns of gene expression and in protein-coding genes, which are promising candidates to underpin adaptive change in the honeybee.

La disponibilidad de potentes herramientas genómicas de alto rendimiento, combinadas con escaneos genómicos, ha ayudado a identificar genes y cambios genéticos responsables de la adaptación ambiental en muchos organismos, incluida la abeja melífera. En este trabajo hemos resecuenciado 87 genomas completos de la abeja melífera nativa de Iberia y hemos utilizado métodos de selección conceptualmente diferentes (Samβada, LFMM, PCAdapt, iHs) junto con la modelización in sillico de proteínas para buscar huellas de selección a lo largo de gradientes ambientales. Encontramos 670 SNPs atípicos, la mayoría de ellos asociados con la precipitación, la longitud y la latitud. Más del 88,7% de los SNPs se encontraban fuera de los exones y había un enriquecimiento significativo en las regiones adyacentes a los exones y UTRs. También se detectó un enriquecimiento en las regiones exónicas. Además, el modelado in silico de proteínas sugiere que varios SNPs no sinónimos son probablemente objetivos directos de la selección, ya que conducen a sustituciones de aminoácidos en sitios funcionalmente importantes de las proteínas. Identificamos firmas genómicas de adaptación local en 140 genes, muchos de los cuales están supuestamente implicados en funciones relacionadas con la forma física, como la reproducción, la inmunidad, el olfato, la biosíntesis de lípidos y el reloj circadiano. Nuestro escaneo del genoma sugiere que la adaptación local en la abeja melífera ibérica implica variaciones en regiones que podrían alterar los patrones de expresión génica y en genes codificadores de proteínas, que son candidatos prometedores para apuntalar el cambio adaptativo en la abeja melífera.